Församlingen har medeltida ursprung. Under medeltiden tillhörde församlingen Linköpings biskopsdöme. Under perioden 1603–1915 tillhörde den Kalmar stift och därefter Växjö stift.
Församlingen utgjorde ett eget pastorat fram till den 1 maj 1873 då Oskarshamns församling bröts ut och då denna församlingen till den 1 maj 1919 var moderförsamling i pastoratet Döderhult och Oskarshamn. Från den 1 maj 1919 utgör församlingen ett eget pastorat. 1924 delades församlingen upp i två kyrkobokföringsdistrikt som kvarstod till den 1 juli 1991: Döderhults kfbd (till 1966 082301, från 1967 088205) och Påskallaviks kfbd (till 1966 082302, från 1967 088206).[3] Församlingens område utökades 2010 när den slogs samman med Kristdala församling.[4]
^ [a b] Medlemmar i Svenska kyrkan i förhållande till folkmängd den 31.12.2019 per församling, kommun och län samt riket, Svenska kyrkan, läs online.[källa från Wikidata]
^”Förteckning (Sveriges församlingar genom tiderna)”. Skatteverket. 1989. http://www.skatteverket.se/privat/folkbokforing/omfolkbokforing/folkbokforingigaridag/sverigesforsamlingargenomtiderna/forteckning.4.18e1b10334ebe8bc80003999.html. Läst 17 december 2013.
^”Ändringar i församlingsindelningen” (Excel). Statistiska centralbyrån. Arkiverad från originalet den 8 augusti 2011. https://web.archive.org/web/20110808031017/http://www.scb.se/Grupp/Hitta_statistik/Regional%20statistik/Indelningar/_Dokument/forsandr00-12.xls. Läst 26 september 2011.
^Olsson, Bror, Kalmar stifts herdaminne. Del 2, Norra Möre, Stranda och Handbörd, s. 274–290, AB Dillbergska Bokhandeln/Kalmar, 1947.
^Riksarkivet. Döderhults kyrkoarkiv, Skrivelser och resolutioner från Kungl. Maj:t, länsstyrelse, domkapitel, andra myndigheter och enskilda, SE/VALA/00065/J I/1 (1617-1741), bild-id: C0026913_00312, s. 660, http://sok.riksarkivet.se/bildvisning/C0026913_00312.